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Tubarões de duas cabeças: bicefalia em embriões

Autores: Talita Sant’Ana Chervenka, Thais R. Semprebom, Raphaela Alt Müller e Douglas F. Peiró



Uma foto mostrando um Tubarão-zebra, Stegostoma tigrinum, nadando no Oceano.

Tubarão-zebra, Stegostoma tigrinum. Fonte: Daniel Sasse/WikimediaCommons (CC BY-SA 4.0).



Os tubarões fazem parte do grupo dos Chondrichthyes, peixes que possuem a sua estrutura formada por cartilagem e não por ossos. Possuem diversas características únicas como também a sua locomoção e padrão de migração. Além disso, há diversas doenças que podem os acometer, incluindo as doenças do desenvolvimento.


Anomalias estruturais ou funcionais são alterações que podem afetar qualquer tipo de animal, sendo capazes de interferir e/ou prejudicar o estilo de vida desse animal, como a alimentação e locomoção. Essas anomalias podem ser por causas congênitas, em que houve alguma alteração durante seu desenvolvimento embrionário, ou podem ocorrer por causas adquiridas, que acontecem depois que o animal já nasceu e foi exposto a infecções, traumatismo e agentes patogênicos que se encontram em seu habitat.


As malformações embrionárias ocorrem por causas congênitas, podem manifestar-se por alguma alteração genética, como mutações no DNA, ou então por agentes teratogênicos (aqueles que podem causar má formação do embrião) que são expostos à mãe, sendo eles quaisquer substâncias tóxicas, parasitas, vírus, bactérias, fungos, deficiência nutricional, distúrbios metabólicos, doenças e/ou infecções que, se presentes durante o desenvolvimento embrionário ou fetal, comprometem o processo de crescimento desse animal e causam distúrbios em sua morfologia. São anomalias comuns nos tubarões e raias, havendo relatos de alterações em sua estrutura, principalmente, na cabeça.



BICEFALIA


A bicefalia, também conhecida como dicefalia, é uma alteração que ocorre durante o desenvolvimento embrionário do animal, em que apresenta duas cabeças completamente formadas uma do lado da outra, fundidas lateralmente com um só corpo.


Há diversas causas para essa anomalia, como agentes externos (infecções virais, exposição a substâncias tóxicas, alto número de filhotes por gestação) ou alguma falha na embriogênese, ou seja, no desenvolvimento do embrião desde a sua fecundação. Essa falha na embriogênese pode ocorrer por dois acontecimentos. O primeiro se dá quando dois embriões distintos se fundem e começam a se desenvolver juntos. A segunda é pela divisão de um simples embrião que resulta nessa anomalia.


Os tamanhos das duas cabeças, assim como os tamanhos de outras estruturas, podem ser iguais ou uma delas se apresentar um pouco maior e mais desenvolvida que a outra. Isso ocorre por um lado ser o embrião “original”, que se desenvolve mais, e o outro ser o “gêmeo parasita”, que se fundiu com o “original”.


Por ser uma anomalia grave, que interfere no estilo de vida e na hora da predação, a bicefalia foi documentada apenas em embriões de tubarões. Além de afetar a parte externa, também afeta a parte interna do corpo do animal, podendo haver órgãos duplicados. A bicefalia é uma condição que torna incompatível a vida do animal.



Quatro fotos agrupadas mostrando embrião de Rhizoprionodon lalandii com bicefalia. No qual A mostra vista dorsal e B vista ventral do embrião. Nas fotos C e D é possível observar pela vista ventral, a presença de um par de olhos, um par de narinas e uma boca com dentes já desenvolvidos em ambas as cabeças.

Embrião de Rhizoprionodon lalandii com bicefalia. A) vista dorsal; B) vista ventral; C) vista ventral da cabeça direita e D) vista ventral da cabeça esquerda. Fonte: PRADO et al, 2020/Boletim do Laboratório de Hidrobiologia (CC BY 4.0).



BICEFALIA EM Prionace glauca E Squalus acanthias


A bicefalia foi observada em dois embriões de tubarão-azul, Prionace glauca. Cada cabeça continha um par de narinas, um par de olhos, uma boca com mandíbulas bem desenvolvidas, cinco pares de brânquias, um par de nadadeiras peitorais e pélvicas e um cordão umbilical. No raio x foi possível observar a coluna se bifurcando, em um dos embriões ela se junta na segunda nadadeira dorsal e no outro, na nadadeira pélvica.


Seis fotos agrupadas representando dois embriões de Prionace glauca com bicefalia. As fotos A e B mostram vista dorsal, A' e B' vista ventral e A'' e B'' fotos radiográficas.

Dois embriões de Prionace glauca com bicefalia. As imagens A, A’ e A’’, são do mesmo embrião em vista dorsal, ventral e radiográfica, respectivamente. As imagens B, B’ e B’’ são de outro embrião, em vista dorsal, ventral e radiográfica, respectivamente. As siglas nas imagens indicam: Ey = olhos / Sn = focinhos / Mo = bocas / He = cabeças / Pf = nadadeira peitoral / Vc = coluna vertebral / Uc = cordão umbilical. Fonte: RAMIRES-AMARO et al, 2019/Acta Ichthylogica et Piscatoria (CC BY 4.0).



Em Squalus acanthias observou-se a presença de duas cabeças com um par de olhos, narinas e uma boca em cada, dois pares da primeira e segunda nadadeiras dorsais, dois pares de nadadeiras peitorais e dois claspers. Internamente apresentou duas cavidades orais, dois esôfagos, dois estômagos, dois corações, dois fígados, um intestino e uma cloaca.


Duas fotos agrupadas mostrando embrião de Squalus acanthias com bicefalia. A mostra vista dorsal e indicando brânquias, nadadeira peitoral, primeira e segunda nadadeiras dorsais e lobo dorsal da nadadeira caudal. B mostra a vista ventral e indica as nadadeiras peitorais, clasper e lobo ventral da nadadeira caudal.

Embrião de Squalus acanthias com bicefalia. A) vista dorsal indicando brânquias, nadadeira peitoral, primeira e segunda nadadeiras dorsais e lobo dorsal da nadadeira caudal. B) vista ventral indicando nadadeiras peitorais, clasper e lobo ventral da nadadeira caudal. Fonte: LOPES et al, 2020/Brazilian Journal of Animal and Environmental Research (CC BY 3.0).

Uma imagem mostrando a morfologia interna de um embrião de Squalus acanthias com bicefalia. Sendo possível observar as bocas, os esôfagos, os corações, os fígados, os estômagos, o intestino e a cloaca.

Embrião de Squalus acanthias com bicefalia mostrando a morfologia interna. Indicando as bocas, os esôfagos, os corações, os fígados, os estômagos, o intestino e a cloaca. Fonte: LOPES et al, 2020/Brazilian Journal of Animal and Environmental Research (CC BY 3.0).



BICEFALIA E DIPROSOPIA


A bicefalia e a diprosopia, também conhecida como duplicação facial, costumam ser confundidas entre si. Bicefalia é uma alteração em que há a formação de duas cabeças e um corpo. A diprosopia é uma alteração em que há apenas uma cabeça e um corpo, com duplicação de algumas partes faciais, como duas faces, dois focinhos e duas bocas.


Seis fotos agrupadas representando dois embriões de Prionace glauca com diprosopia. As imagens A e B mostram vista dorsal, A' e B' vista ventral e A'' e B'' imagens radiográficas.

Dois embriões de Prionace glauca com diprosopia. As imagens A, A’ e A’’, são do mesmo embrião apresentando a vista dorsal, ventral e radiográfica, respectivamente. As imagens B, B’ e B’’ são de outro embrião apresentando vista dorsal, ventral e radiográfica, respectivamente. As siglas nas imagens indicam: Ey = olhos / Sn = focinhos / Mo = bocas / He = cabeças / Pf = nadadeira peitoral / Vc = coluna vertebral / Uc = cordão umbilical / Rt = tronco enrolado no sentido anti horário. Fonte: RAMIRES-AMARO et al, 2019/Acta Ichthylogica et Piscatoria (CC BY 4.0).



CONSIDERAÇÕES FINAIS


Mesmo os tubarões sendo uma espécie com uma história evolutiva de 400 milhões de anos, eles ainda sofrem com as malformações congênitas que podem prejudicar sua sobrevivência no oceano e não há como evitar essa doença do desenvolvimento, visto que suas causas podem ser por mutações genéticas ou diversos agentes teratogênicos.




Bibliografia


CABANILLAS-TORPOCO, M.; ABBATEPAULO, F.; RODRIGUES, L.; MARQUEZ, R.; ODDONE, M. C.; CARDOSO, L. G. Teratological records in blue shark Prionace glauca embryos from the South-western Atlantic Ocean. Journal of the Marine Biological Association of the United Kingdom, v. 103, p. e12, 2023. Disponível em: https://doi.org/10.1017/S0025315422000996. Acesso em: 05 out. 2023.


LOPES, E. Q.; MELO, L. F.; BRUNO, C. E. M.; NAVILLI, R.; AMORIM, A. F. Dicephaly (siamesetwins) in neonate Squalus acanthias (Elasmobranchii: Squaliniformes) South Coast of São Paulo–Brazil. Brazilian Journal of Animal and Environmental Research, v. 3, n. 3, p. 1972-1985, 2020. Disponível em: https://doi.org/10.34188/bjaerv3n3-110. Acesso em: 05 out. 2023.


PRADO, A. C.; LEITE, R. D.; KOERBEL, E.; BORNATOWSKI, H.; PADILHA, E.; WOSNICK, N. First record of bicephaly in the brazilian sharpnose shark, Rhizoprionodon lalandii. Boletim do Laboratório de Hidrobiologia, v. 30, p. 19-24, 2020. Disponível em: https://doi.org/10.18764/1981-6421e2020.2. Acesso em: 05 out. 2023.


RAMIREZ-AMARO, S.; FERNÁNDEZ-PERALTA, L.; SERNA, F.; PUERTO, M. A. Abnormalities in two shark species, the blue shark, Prionace glauca, and the school shark, Galeorhinus galeus (Elasmobranchii: Carcharhiniformes), from the Canary Islands, eastern tropical Atlantic. Acta Ichthyologica et Piscatoria, v. 49, n. 3, p. 295-303, 2019. Disponível em: https://doi.org/10.3750/AIEP/02615. Acesso em: 05 out. 2023.








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